动物的通讯方式包括声音通讯、视觉通讯、化学通讯、触觉通讯等。在有些物种中，除了单模信号（即单一感觉信号），有时同时采用两种甚至多种感觉信号进行通讯，即多模通讯。已有很多研究表明，多模信号可以为动物带来功能上的益处，例如，跨模态感知可以提高接受者的信息识别效率、注意力以及记忆能力，从而增加复杂环境条件下的通讯效率。然而，相比于多模通讯的成因（why），我们对多模态信号如何（how）由单模态信号进化而来知之甚少。 

 小湍蛙生活在海南岛热带雨林的溪流中，前期的研究表明，为了应对流水噪音给其声音通讯带来的严重干扰，除了提高鸣声频率，小湍蛙还使用多种肢体动作（视觉信号）进行通讯，即使用视-听多模信号进行通讯（Zhao et al., 2017, 2018, 2021）。然而，蛙类的肢体动作最初是如何进化而来，如何整合进通讯信号，并不清楚。研究者在野外观察发现，该物种鸣叫时经常被吸血蚊虫叮咬，而蚊虫诱发的防卫性肢体动作与已报到的蛙类动态视觉信号十分相似（Video 1）。研究者们意识到，鸣声、吸血蚊虫和肢体动作之间可能存在某些相关性，由此提出假设：小湍蛙复杂的肢体动作信号最初可能由蚊虫诱发的防卫性动作进化而来，并在性选择作用下逐渐整合到多模态通讯系统中。

　　视频1 小湍蛙被干扰示例（https://elifesciences.org/articles/76083/figures#video1）。  

 首先，研究人员构建了小湍蛙肢体动作图谱，将该物种的肢体展示分为颤指（TT，toe trembling）、后足抬起（HFL, hind foot lifting）、招手（AW, arm waving）、抖肢（LSA, limb shaking）、水平摩擦（W, wiping）、伸腿（LS, leg stretching）和旗语（FF, foot flagging）七种（图1）。除了LS和FF外，所有的肢体动作都可以被蚊虫诱发，或自发产生（图2A）。研究人员采集了叮咬小湍蛙的昆虫，进行鉴定，发现了以冷血动物血液为食的昆虫，其中的蛙蠓类可以窃听蛙类鸣声，并以此为线索，以蛙类血液为食（Video 1）。有趣的是，研究发现雄性小湍蛙的肢体动作展示频次与被叮咬风险正相关（图2B），鸣叫雄蛙的肢体动作比安静雄蛙更频繁，这说明小湍蛙的声音信号可能会被蚊虫窃听，面临更大的被叮咬压力（图3）。  

　　图1 小湍蛙肢体动作展示图谱。  

　　图2 小湍蛙不同肢体动作展示的比例（A）以及蚊虫干扰强度与肢体动作发生频次的相关性（B）。  

　　图3 小湍蛙鸣叫个体与安静个体不同肢体动作展示的差异。  

 蚊虫叮咬引发的肢体动作是否会影响配偶选择？研究人员通过室内视频回放实验，评估了防卫性肢体动作对雌性的吸引力。结果表明，相对夸张的肢体动作（即AW和HFL）与鸣声信号一起，增加了对雌蛙的吸引力（图4）。因此，小湍蛙可以利用防卫性动作和鸣声进行多模通讯，性选择是驱动此过程的重要动力。最后，本研究构建了鸣声和肢体动作（即AW和HFL）的动态传递矩阵，检验鸣声与肢体动作的产生在时序上是否有相关性。结果表明，肢体动作的产生与鸣声的发出在时序上高度相关，肢体动作倾向于在鸣声之后产生（图5）。  

　　图4 雌蛙对不同刺激对的选择偏好。      

　　图5 小湍蛙鸣声、招手（AW）和后足抬起（HFL）动作之间的动态传递矩阵。  

 综上，这项研究表明，以蛙类血液为食的蚊虫，通过窃听蛙类的鸣声信号寻找蛙类，蛙类通过复杂的肢体动作进行防卫。这种独特的种间相互作用，使得鸣声与肢体动作之间建立了联系，为视听多模信号的产生提供了可能，在性选择作用下，蚊虫叮咬诱发的肢体动作整合为视听多模信号的一部分。这一研究提出了视听多模信号进化的一种新途径，对我们理解动物视觉动作信号的进化起源、自然选择与性选择的关系有重要意义。  

 该研究成果以“Parasite defensive limb movements enhance acoustic signal attraction in male little torrent frogs”为题在国际学术期刊eLife发表。中科院成都生物研究所动物行为与仿生项目组赵龙辉博士（现为海南师范大学博士后）为该论文第一作者，崔建国研究员为论文通讯作者，中科院成都生物研究所唐业忠研究员、海南师范大学汪继超教授、阿姆斯特丹自由大学Wouter Halfwark博士等为该论文的合作作者。本研究得到了国家自然科学基金、中国科学院青年创新促进会优秀会员人才基金、中科院“西部之光”人才基金、两栖爬行动物行为学四川省青年科技创新团队等项目的资助。  

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